Двухэтажный храм построен в усадьбе Шереметевых в 1644–1646 гг. Федором Ивановичем Шереметевым по обету (через несколько лет храмоздатель постригся в Кирилло-Белозерском монастыре с именем Феодосий). Храм является выдающимся образцом шатрового зодчества. Колокольня была построена в XVII в., в 1734 г. была надстроена и увенчана высоким шпилем.

Храм был закрыт в 1936 г. В годы Второй мировой войны в храме находился военный склад. Вновь открыт в 1946 г., иконы и церковная утварь уцелели, в том числе иконы XVI–XVII вв.